Hacia el final del siglo XIX, Allen Walker oficialmente se une a la organización de Exorcistas que destruyen los seres conocidos como Akuma; armas mecánicas hechas por el Conde Milenario con las almas de los muertos. Allen tiene tanto un ojo maldito y un arma anti-Akuma como brazo, que lleva el poder de la "inocencia", un regalo dado a él como un apóstol de Dios. Allen, junto con sus compañeros exorcistas deben poner fin a la trama final del Conde Milenario que podría llevar a la destrucción del mundo y de todos los que viven en ella.